张毅 张培龙
首都医科大学宣武医院胸外科

前言

在全球范围内，肺癌病例和死亡人数都在上升。2020年估计有220万新发病例和180万例死亡，高于2012报道的180万新发病例和160万死亡病例,在男性和男女共同人群中，肺癌依然是最常见癌症和癌症死亡原因，在女性中，肺癌是第三常见癌症，也是癌症死亡的第二大原因。

然而，近年来随着胸部CT检查的普及，初诊肺癌的表现和主要病理类型发生了改变，当前初诊的肺肿物中，磨玻璃结节占了绝大多数，特别在较为发达的一二线城市，胸部CT检查筛查出更多的早期肺癌，而磨玻璃结节诊断为肺癌后，其病理类型基本为腺癌，随着磨玻璃结节（ground-glass opacity，GGO）的检出率逐年升高，引起了医疗人士的普遍关注，影像学表现为GGO的肺部病变病理上可能是良性病变，但持续存在的GGO多提示早期肺癌。GGO型肺癌与传统肺癌不同，常见于年轻女性和不吸烟人群，具有惰性生长的特点，GGO是部分传统肺癌的早期表现。GGO型肺癌具有良好的预后，科学系统个体化的管理策略的目的是防止过度的医疗行为，同时使得患者获得最佳的预后。

新冠肺炎已经在全球流行了近两年，在严格防疫管理措施下，我国境内疫情得到有效控制，国内医疗机构在收治患者前进行胸部筛查CT，也成为了一项日常的工作。在完成新冠肺炎筛查CT的同时，大量的肺结节被发现。当然，绝大部分的肺结节并不是肺癌，但是这一措施毫无疑问提前发现了许多早期肺癌，特别是磨玻璃结节的大量检出，对临床产生了巨大的影响，同时提出了考验。

正文

2019年年底新冠肺炎爆发，在全球引发大流行，中国依托科学高效的防疫管理措施，有效地控制了疫情的扩散，其中的防疫措施—胸部筛查CT的实行具有积极意义，在有效排查新冠肺炎的同时，胸部筛查CT成功检出大量的肺结节，尽管大部分的肺结节为良性结节，但也让为数不少的早期肺癌得到了及时诊治。从2020年2月～2021年3月，首都医科大学宣武医院胸外科共行各类手术1309台，主要以肺癌手术为主，其他还包括胸腺、食管等，其中大约230台手术是因新冠疫情防控期间胸部筛查CT发现手术适应症而住院手术治疗，其中肺良性病变28例，纵膈肿物21例，肺癌前期病变3例，肺转移性恶性肿瘤1例，肺原发恶性肿瘤177例。由此可见，新冠肺炎期间的胸部筛查CT措施为提前发现早期肺癌作了不小的贡献。那么在新冠肺炎筛查CT的措施下，究竟有多少肺结节患者被诊断？又有多少肺结节患者需要被定时随诊或者治疗干预？

就此问题，首都医科大学宣武医院胸外科率先对本院新冠肺炎期间的筛查CT做了统计分析，2020年2月～2021年1月期间，首都医科大学宣武医院共行胸部CT检查79632例，非呼吸胸外相关疾患共行39628例胸部筛查CT，共筛查出各类肺结节患者23368人，筛查人群中肺结节的检出率高达58.9%。我们注意到，随着年龄的增加，肺结节的患病率明显增加，在不同年龄段不同性别的人群肺结节的发病率没有差别。各类肺结节中，实性结节17340（男/女 9234/8106）例，检出率为43.8%。磨玻璃结节5857（男/女 2360/3497）例，检出率为14.8%，在磨玻璃结节中，纯磨玻璃结节4625（男/女 1819/2806）例，检出率为11.7%。混合性磨玻璃结节1232（男/女 541/691）例，检出率为3.1%。

2020年8月，我们对在2020年2月～2020年6月期间发现的高危结节（大于6mm的纯磨玻璃结节和大于6mm的混合性磨玻璃结节）进行了随访，我们对462人中的313人取得了回访，发现仅仅72人进行了按时随诊，241人未行按时随诊，27人接受了外科手术，诊断为肺癌20例，良性7例。

2021年5月，我们又对在2020年7月～2021年1月期间发现的高危结节（大于10mm的纯磨玻璃结节和大于6mm的混合性磨玻璃结节）进行了电话随访，符合要求的患者860例，541例患者成功回访，17例患者因其他疾病去世，214（39.6%）例并不知晓自己患有肺结节，310（57.3%）例受访者知晓自己患有肺结节，其中135（25%）例受访者咨询胸外科医生，48（8.9%）例接受外科手术，诊断为肺癌30例，14例受访者对病理结果不详或拒绝透露病理情况，4例诊断为良性。

美国的CT检查量大约为每年六千七百万次[1]。由于美国国家肺筛查试验（NLST）报告显示，CT筛查可明显改善选定的肺癌高危患者的死亡率，许多癌症学会，以及美国预防服务工作组（USPSTF）都建议,对相关人群进行肺癌CT筛查[2]。因此，其胸部CT的检查数量，以及偶然发现的肺结节数量，都出现了显著增长[3]。

国内近年情况也类似，由于更多的人选择胸部CT作为常规体检手段，越来越多的肺结节被发现，肺结节也成为一个非常常见的医学现象。上海复旦大学肿瘤中心的Yang Zhang等对国内六家医院的15686名员工体检的LDCT（低剂量螺旋CT）进行统计分析，诊断肺癌179例（2.1%），体检LDCT诊断的肺癌多为早期肺癌，预后良好，在年轻非吸烟女性中更加多见[4]。

新冠肺炎期间，各科室无差别胸部筛查CT偶然发现大量肺结节的现象，再一次引起了医疗同行的兴趣。同时，通过随访，我们发现新冠肺炎筛查CT发现的肺结节存在以下特点：首先，新冠肺炎筛查CT肺结节的检出率高于传统认知，因此新冠疫情以来各医疗机构接诊的早期肺癌患者均增加；其次，新冠肺炎筛查CT发现的肺结节没有被广大医生充分认知，特别是胸外科以外的医生。随访数据提示，仅约1/4肺结节患者接受了胸外科专业咨询。我们有理由相信，还有为数不少的高危肺结节人群没有行规范咨询及随诊。因此，如何对数以万计的肺结节患者进行规范化、个体化和系统化的指导和干预，是一个亟待解决的问题。

那么，让我们结合新冠肺炎胸部筛查CT发现的肺结节的情况，来了解一下过去几年全球对肺结节的研究又有什么样的进展。

近年，随着胸部CT检查的广泛应用，特别是体检中的常规使用，发现的肺结节明显增多。对于偶然发现的肺结节的干预措施一般包括定期影像随访、手术治疗或者穿刺活检。选择哪些干预措施的关键性因素，是结节的危险分层。

一直以来，在对肺结节的诊治意见上，国内外同行多参考Fleischner协会和ACCP的肺结节指南。Fleischner协会和ACCP指南对肺结节的评估和管理进行了大量的研究，在偶然发现的实性和亚实性肺结节的危险分级、影像检查、微创诊断及治疗方面，均提出了建设性的意见。

肺结节的定义为被充气肺组织完全包围，且边界清晰的单个不透X线阴影，其直径可高达3厘米。在临床中偶然发现的肺结节，是临床胸外科医生最常遇到的医学现象。我们知道，此类结节大多数都是良性的，细菌、病毒、真菌、分枝杆菌导致的各种感染、肺泡渗出、炎性包裹，均可以表现为不同性质的肺结节。因此，无论是实性结节还是亚实性结节，要从这些结节中鉴别出早期肺癌或者癌前期病变，并且给予合理的诊治意见，并不是非常容易的事情。

如何避免早期肺癌漏诊，同时还要避免非癌性肺结节患者接受不必要的有创检查或手术及其伴随的风险，如何以合理的医疗措施祛除或者缓解肺结节患者的焦虑，这些都是临床上胸外科医生有待解决的问题。

对肺结节患者的管理更多基于对肺结节进行危险分层，从而用以指导对患者的诊治及干预手段的选择。对于早期阶段的肺癌来说尤其如此，因为在该阶段诊断的肺癌是一种潜在、可治愈性疾病。当然，患者的意见也是肺结节治疗决策中不可缺少的组成部分。对于那些预期寿命有限，或有严重共存病的患者，可能不必进一步评估和检查。而对于其他患者，疑似癌症诊断所致的忧虑，会给其带来巨大的精神负担。这种情况下，选择一个直接的诊断策略，或许对这些患者更为有益。无论肺结节是偶然发现，还是在肺癌筛查中所发现，这种异常均可能导致患者出现有显著的应激反应，以及健康相关生活质量的下降[5]。

目前已建立几个独立的验证模型，用于评估偶然发现的肺结节，以及低剂量CT筛查时所发现肺结节的恶性风险。这些风险模型大多数都使用来自影像学的数据，来描述高危结节的影像学特征。

来自梅奥诊所的Swensen等曾对419例患者进行一项回顾性分析，并研发了一个评估模型。他们发现，高龄、吸烟史、超过5年的胸外恶性肿瘤史、结节边缘存在毛刺、结节直径较大、以及结节位于上肺叶等，都是提示其为恶性肿瘤的独立危险因素。并将这些因素都列入了随后的预测模型中[6]。

作为退伍军人事务部（VA）多中心前瞻性研究的一部分，Gould等使用相似的危险因素，开发了另一个风险评估模型。这两个模型对于恶性肿瘤风险都有很好的预测性。梅奥诊所模型和VA模型的观测者操作特性（Receiver Operating Characteristic,ROC）曲线之曲线下面积（AUC）分别达到了0.83±0.03和0.79(95% CI: 0.74～0.84)。在VA模型的多元回归分析中，目前或曾经吸烟、高龄、结节直径等因素，均与结节的恶性肿瘤风险独立相关。值得注意的是，与梅奥诊所的模型不同，VA模型没有发现最近被诊断为肺癌或胸外的恶性肿瘤是结节为恶性肿瘤的独立预测因子[7]。

然而，就目前情况来看，专门用于评估结节的肺癌风险，及其CT筛查必要的其他预测模型，仍有待开发。对于前述已有预测模型的验证，也有待继续。

新冠肺炎大流行以来，国内使用胸部CT进行新冠肺炎筛查时所发现的肺结节，与肺癌筛查时发现的肺结节，分别代表着不同的危险分层级别。因为进行肺癌筛查的患者，本质上多为肺癌的高风险人群，而新冠肺炎期间胸部筛查CT为无差别的就医人群，这个人群的年龄结构可能不同于普通人群，其肺结节的检出率应该高于普通人群，因为就医人群一般而言多为年龄大于40岁人群，但是就结节的恶性比例来说，这个人群的检出应该低于肺癌筛查人群。

结节恶性的概率大致可以分成以下三类，即：低概率（＜5%），中间概率（5～65%）和高概率（＞65%）。其中，低概率的临床因素包括：年轻、极少地吸烟史、先前无癌症史、结节小且边缘规则，以及位于非上叶的位置等。中间概率结节具有高概率和低概率结节的混合性临床特征，并包括那些具有非特征性的非手术活检结果，或在PET CT检查时，对FDG具有弱到中度亲和力的结节等。提示结节具有高恶性肿瘤概率的临床因素包括：高龄、重度吸烟史、先前癌症史、结节大且边缘不规则或有毛刺和/或结节位于上肺叶等[8,9]。PET扫描最适用于直径＞10毫米，且具有中度恶性肿瘤概率的实性或亚实性肺结节的评估，以及对肺部结节的术前分期。

肺癌的生物标志物检测虽然尚未被纳入到风险分层模型中，但正变得越来越流行。目前的研究多集中在血清、呼出气刷检以及痰液的肿瘤生物标志物分析方面，并期待能找出那些可用于恶性肿瘤早期阶段检测，且具有足够灵敏度和特异性的非侵入性生物标志物[10,11]。

Early CDT-Lung是第一个商用的相关血清标志物，其通过使用ELISA技术开发而成，可用于识别7种肺癌相关蛋白抗体。当将吸烟、分期或肿瘤类型等因素考虑在内时，其敏感性和特异性可分别达到36%和91%，且不影响其准确性。尽管初步检测结果令人鼓舞，但使用蛋白质浓度质谱定量测定，来检测7～30mm大小肺结节恶性风险的研究，目前仍处于研究阶段[12]。

一项模型研究对呼出气体中的挥发性有机化合物进行了测量，使用气相色谱－质谱法和化学纳米阵列对其进行分析，用来鉴别早期和晚期肺部肿瘤及其组织学类型，但这一研究目前尚未得到有效验证。而关于肺癌早诊的研究多集中在DNA甲基化，miRNA模式和血清基因表达谱等方面[13,14,15]。

由于对＜8mm的实性肺结节进行活检较为困难，而PET CT检查对这类结节的可靠性也较差。因此，我们参考ACCP建议，对这类结节可以影像随访为主。而对于＜4mm的实性肺结节，如果患者没有肺癌风险因素，则不需要随访。

来自于低剂量CT筛查的结果显示，直径＜5mm肺结节的恶性概率低于1%；而5～9mm大小实性肺结节的恶性概率为2.3%～6%。恶性肺结节的体积倍增时间大约为400天，所以，影像学表现稳定2年以上的肺结节，为恶性结节的可能性很小。与此相似，一项涉及3446例肺结节患者的回顾性分析发现，在对＜10mm实性肺结节为期2年的影像随访期间，每87例结节患者可以发现一个原发性肺癌[16]。

典型的磨玻璃样阴影被称为纯磨玻璃样结节（PGGO），而那些磨玻璃成分中有实性成分的结节样病变，被称为混合性磨玻璃结节（MGGO）。所谓的亚实性肺结节则包括了PGGO和MGGO。

Fleischner协会指南已不再将先前吸烟史作为亚实性肺结节的危险因素。这主要是因为此前的数据表明，没有必要对有或无危险因素的此类患者采用不同的治疗指南。然而，基于烟草依赖史的危险分层，仍然是Fleischner协会和ACCP实性肺结节指南的一个组成部分。

Fleischner协会指南和ACCP指南均认为，对于≤5mm的孤立性PGGO，不需要进行CT随访监测，因为相关数据已证实了此类结节的稳定性，且不容易由不典型的腺瘤样增生进展为癌。对于＞5mm的孤立性纯GGO，应该在发现的3个月内进行影像学随访，以证实其持续存在，再对其进行至少3年的影像学随访。对于那些直径＞10mm的结节，必须在发现的3个月时进行早期随访。

目前已有分析提示，通过上述的序贯性影像检查，可以避免良性肺结节的过度诊断。基于已有证据表明，持续存在的纯GGO可能为良性结节的比例高达20%，但其也可能是侵袭前不典型腺瘤样增生（AAH）或原位腺癌（AIS）的表现。在＞10mm的纯GGO中，浸润性腺癌所占比例更大，并且这样的肺结节较易出现随访间隔期内的增长。

Fleischner协会指南则建议，如果结节的实性部分≥5mm，对其进行穿刺活检或手术切除是可取的。主要是基于以下证据：①部分实性肺结节具有增加的恶性倾向，而且其实性成分代表了结节为浸润性腺癌可能性的大小。②有一项研究表明，在经低剂量CT筛查首先发现的亚实性肺结节手术切除标本中，恶性肿瘤的发生率高达34%。

根据Fleischner协会指南的建议，对于多发性纯GGO，如果其直径都＜5mm，可以考虑在其被发现的第2年和第4年时进行CT扫描随访。ACCP目前还没有针对多发性肺结节管理的明确指南。

对于那些估计恶性肿瘤概率为低到中度危险（5%～65%）的实性肺结节，目前的ACCP建议继续对其进行非手术活检。这是因为有一项决策分析表明，考虑到诊断价值及并发症发生率方面的原因，活检应该是首选。经皮经胸针吸活检（TTNB），通常在CT引导下进行，已被证明具有较高的诊断价值。而诸如结节大小、是否接近胸膜、针头大小、针程数以及是否有细胞病理学家在场等因素，均可影响该项检查的敏感性。在3个包含了直径≤15mm肺结节在内的研究中，其敏感性则下降到了70%～82%之间。而在另一项包含了直径≤10mm肺结节在内的类似研究中，其诊断恶性肿瘤的敏感性为68%[17]。

一项涉及114例实性肺结节患者的病例研究显示，当TTNB与患者的临床病史和CT成像等联合应用时，可使良性肺结节的手术治疗比例下降21%。与此相似，TTNB的使用，还可使患者错过手术治疗机会的比例下降3%。经胸壁针吸活检也并非没有并发症的风险，其常见的并发症为气胸和出血等。一项在美国的四个州所进行的经胸壁针吸活检操作研究显示，其造成的出血及气胸风险分别为1%和15%[18]。

在一项对涉及1346例接受阿司匹林和氯吡格雷抗血小板治疗患者的回顾性分析中，研究者发现，两药联用是接受TTNB者并发出血的独立危险因素，任意一种抗血小板药物在单独使用时，只要提前2～6天停用，就不会是出血的危险因素[19]。

采用支气管镜检查的诊断方法包括支气管肺泡灌洗术、细胞学刷检术、经支气管肺活检术、经支气管针吸活检术、支气管内超声（R-EBUS）引导下的经支气管针吸活检及检查、电磁导航支气管镜检查、超细支气管镜检查和虚拟支气管镜导航（VBN）支气管镜检查，近年来，各大医疗机构均相继开展各种前沿的内镜诊治方法。

一项随机对照试验对超细支气管镜与VBN检查对周围型肺结节的诊断效果进行了比较。结果发现，VBN辅助组的诊断率为67.1%，与非VBN辅助组的59.9%相比较，无显著性改善。在NLST针对肺结节的研究中，采用支气管镜活检或针吸活检的并发症发生率分别为9.2%和21.2%，支气管镜活检的并发症率最低[20]。

对于恶性肿瘤概率高的肺结节的治疗，电视辅助胸腔镜手术（VATS）行肺楔形切除术、肺段或者肺叶切除术,为常用的推荐策略。对肺结节进行手术活检的潜在好处显而易见，其可以提供一个几乎是肯定的诊断，以及可能的相应治疗。

在考虑对结节进行治疗和诊断性切除的可能性时，明确需要切除多少肺（即，肺叶和肺段切除术）就变得具有重要意义。然而，一些结节的诊断在那时可能仍不明确，要决定为患者切除多少肺会更加困难。当然，近年来随着胸腔镜技术的不断娴熟，结合精准的术前肺部解剖三维重建，肺段、亚段、联合亚段的切除越来越普遍，尤其对于磨玻璃肺结节，实性成分小于50%的切除预后非常好，对于实性成分小于25%，直径小于2cm的外周型磨玻璃结节，亚肺叶切除后的复发率极低，根据日本一项研究显示，患者术后10年内未见复发[21]。

尽管NLST证实，年度肺癌筛查可使肺癌的死亡率相对减少，但也注意到此类筛查的假阳性率高达24%。新冠肺炎期间对就医人群普通胸部CT筛查显示肺结节的检出率，远远高于现有文献资料的数据。因此，及时区分发现有危险度的肺结节，将患者纳入成熟有效的管理系统，并对其进行危险分层，是很有必要的。对于肺结节的管理一直以来遇到众多因素的挑战，包括权衡早期肺癌诊断与无益的侵入性检查相关并发症之间的得失，以及患者的有效跟踪、管理、适时地提供医疗介入的手段。

肺结节的管理对于识别那些可以通过手术治疗，并为患者提供最好生存机会的早期肺癌而言，至关重要。由于绝大多数肺结节都不是恶性的，因此，找到一个最准确、最安全且侵入性最小的诊断方法，已成为临床医生在肺结节管理中不得不面对的挑战。

一直以来，对于偶然检出性肺结节的管理，现有权威协会指南相对容易遵循。对于国人肺结节的特点、变化规律、诊治规范的研究一直匮乏，借助新冠肺炎期间胸部筛查CT检出大量肺结节的契机，如何实现肺结节的区分、高危结节的科学系统管理、如何高效科学地为肺结节患者提供最好的医疗服务，对我国各大医疗机构提出了疑问和挑战。我们同行在借用上述两套指南指导临床实践的时候，也要注意的是，上述指南都使用了结节直径，而不是CT容积分析，作为结节增长的监测指标，所以，其有可能造成较高的假阳性率和活检阴性率，而对于肺癌CT检查时所发现的肺结节而言，其风险分层和预测模型仍严重缺乏。未来的肺结节管理需要有更好的风险评估策略，用以确定结节的癌症风险。同时，还需要对现有预测模型加以改进和完善，以便其可以更准确地预测结节的恶性风险。

随着人工智能及大数据技术的推广，智慧医疗已经是大势所趋，如何将最佳的人工智能技术、大数据管理与专业的肺结节医疗诊治体系整合是一个值得思考的问题，如果能搭建一个科学、系统、个体化的肺结节管理系统，并且将暂时无外科手术指征的肺结节患者纳入管理，通过科学、系统的管理，掌握肺结节的变化趋势、周期，适时地给出最佳的诊治意见。这将使得众多的肺结节患者不必经受不必要的焦虑和恐慌，也可以在很大程度上规避对肺结节的过度诊治行为。我们也希望好的管理系统得到广泛的推广和应用，使得更多的医疗机构和中心实现肺结节患者的共同管理，数据共享，相信大数据的积累会为国人肺结节的研究提供最有效、真实的数据。

参考文献

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张毅

医学博士
主任医师 教授 博士生导师

首都医科大学宣武医院胸外科主任
国家老年疾病临床医学研究中心肿瘤诊疗中心执行主任
首都医科大学宣武医院肿瘤诊疗中心
首都医科大学胸外科学系主任

中国医促会肺癌预防与控制分会秘书长
中国医促会胸外科分会常委
中国医药教育协会胸痛专业委员会副主任委员
中国医药教育协会医学教育委员会副主任委员
中国医师协会胸外科分会委员
中国医师协会内镜医师分会胸外科内镜与微创专业委员会理事国家肿瘤微创治疗产业技术创新战略联盟标准专委会副主任委员
中关村精准医学基金会胸外科专业委员会主任委员
北京医学会胸外科学分会常委
北京医学会肿瘤学分会常委
北京医师协会胸外科专科医师分会常务理事
中国老年学学会老年肿瘤专业委员会肺癌分委会常务委员
世界华人医师协会智慧医疗专委会常委兼智慧胸科学组组长
北京中西医肿瘤防治技术创新联盟副会长
中华冷冻治疗学会理事
首都医科大学肿瘤学系肺癌学组副组长
中国肺癌杂志编委
中国微创外科杂志常务编委
机器人外科学杂志编委  

张培龙
张培龙 男 1980年出生，首都医科大学胸心外科在读博士，2009年5月晋升普通外科主治医师。2015年12月晋升肿瘤外科副主任医师。2015.9月经医院选派前往日本富山大学附属医学院、济生会医院、邮电医院交流访问。2016年在中国医学科学院肿瘤医院胸外科深造学习肺癌微创治疗，2019.4-2019.7 在中国医学科学院肿瘤医院胸外科学习食管癌的微创治疗。曾以第一作者发表论文三篇，国家级会议发表会议论文两篇，参与市级科研项目一个《食管癌管型胃制作对肺功能的改善研究》，主持市级科研项目一个《胸腔镜食管癌、肺癌手术的快速康复流程》。

来源：人民卫生出版社《临床知识》约稿
作者：张毅教授，首都医科大学宣武医院胸外科；张培龙
编辑：环球医学资讯贾朝娟